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本能寺の変を起こし、主君の織田信長を自害させた明智光秀（長谷川博己）を通して群雄割拠の戦乱を描く。1547（天文16）年。美濃の光秀は、領地を荒らす野盗を撃退した際、その頭領が持っていた“鉄砲”という武器に興味を持つ。領主・斎藤道三（本木雅弘）に掛け合い、ある約束と引き換えに、“鉄砲”を詳しく調べるため旅に出る。最初に堺を訪れた光秀は、あるきっかけで有力者・松永久秀（吉田鋼太郎）に気に入られ、“鉄砲”を手に入れる。次に向かった京で光秀は、名医と名高い望月東庵（堺正章）と助手の駒（門脇麦）に出会う。

光秀（長谷川博己）は、“鉄砲”を調べる旅の道中の京で東庵（堺正章）と駒（門脇麦）に出会う。光秀は心を開いた東庵と駒を連れて、美濃に戻ることを決める。しかし、行く手には美濃の侵略をもくろむ道三（本木雅弘）の宿敵で織田信長（染谷将太）の父・信秀（高橋克典）の大軍が迫っていた。尾張に根を張り勢力拡大を画策する信秀は、海運を牛耳り、経済力も豊か。情勢が不利な道三は、籠城を決め込むことに。そんな道三の戦法に光秀と幼い頃からの学友で道三の嫡男・高政（伊藤英明）と光秀は反対する。だが、籠城策は敵を欺く道三の作戦だった。

夫であり、土岐頼武の子である美濃の国の若き守護・頼純（矢野聖人）を亡くした帰蝶（川口春奈）は、複雑な気持ちになる。そんな中、帰蝶は光秀（長谷川博己）らがいる明智荘を訪れ、光秀や駒（門脇麦）らと一緒につかの間の気の置けない時間を過ごしたことで、笑顔を取り戻す。その頃、道三（本木雅弘）は一族の内紛が絶えない土岐氏の中で、より操りやすい頼芸（尾美としのり）を美濃の新しい守護として擁立しようと画策する。だが、道三を内心嫌う頼芸は、道三の息子・高政（伊藤英明）に自分が実の父親であるかのようにほのめかす。

1548（天文17）年春。「海道一の弓取り」の異名を持ち、東海最強の戦国大名・今川義元（片岡愛之助）が、三河の制圧と尾張進出を目的に動く。三河の小豆坂で義元を迎え撃った信秀（高橋克典）は、瀕死の重傷を負ってしまう。信秀の重傷の知らせを聞いた道三（本木雅弘）は、正室・小見の方（片岡京子）の治療を終えて尾張へ向かうという東庵（堺正章）に、信秀の容体を秘密裏に探るよう命じる。そして道三は光秀（長谷川博己）を目付け役に任命する。光秀は東庵、菊丸（岡村隆史）と共に尾張・古渡城へ潜入し、信秀の情報を聞き出すことに成功する。

道三（本木雅弘）の密命を終え、尾張から戻ってきた光秀（長谷川博己）は、道三に教えられるまでに鉄砲の腕を上げる。そんな中、光秀は、道三から鉄砲の造り方や足利将軍家が鉄砲を大量に必要としている理由を探るよう命じられる。再び京を訪れた光秀は、腕利きの鉄砲鍛冶・伊平次（玉置玲央）を捜しに本能寺へ。そこで光秀は、将軍・足利義輝（向井理）の護衛でやって来た奉公衆と出くわし、堺の店で出会った三淵藤英（谷原章介）と再会する。三淵に連れられて久秀（吉田鋼太郎）の元へ向かった光秀は、鉄砲の真の力を聞く。

天文17（1548）年、秋。万里小路家で将軍・足利義輝（向井理）も列席する連歌会が催される。光秀（長谷川博己）は、その会で時の権力者・細川晴元（国広富之）による久秀（吉田鋼太郎）と三好長慶（山路和弘）の暗殺計画があることを知る。京の安寧が崩れることを恐れる光秀は、万里小路の館に潜入する。そして三淵（谷原章介）と細川藤孝（眞島秀和）らの協力を得て、晴元の刺客から久秀らを救おうとする。そこで傷を負った光秀は、美濃から京に戻った東庵（堺正章）の診療所へ運び込まれ、駒（門脇麦）と久しぶりの再会を果たす。

駿河の今川義元（片岡愛之助）の勢いに脅威を感じた尾張の信秀（高橋克典）は、美濃の道三（本木雅弘）と和議を結ぶことを決める。信秀は、道三の娘・帰蝶（川口春奈）を、嫡男の信長（染谷将太）の妻に迎え入れたいと申し出る。その頃、光秀（長谷川博己）は駒（門脇麦）に付き添われて京から明智荘に戻る。母・牧（石川さゆり）や家人たちに迎えられていると、突然帰蝶が館を訪ねてくる。帰蝶は、幼なじみでほのかに恋心を抱く光秀に、今回の尾張への輿入れを止めてほしいと頼む。一方、光秀は道三から、自分に対して口を利かなくなった帰蝶を説得するように命じられる。

光秀（長谷川博己）は、“うつけ”とうわさが立つ信長（染谷将太）がどんな人物かその目で確かめてほしいと、帰蝶（川口春奈）に頼まれる。尾張・熱田市場の近くの港に向かった光秀は、漁師から慕われる奇妙ないでたちの信長を目の当たりにする。明智荘に戻った光秀は、帰蝶を信長に嫁がせていいものかと葛藤する。答えを出せない光秀の元を訪れた牧（石川さゆり）は、美濃の国の行く末を一番に考えることが大事だと諭す。一方、光秀が自分の気持ちに応えることがないと分かった帰蝶は、光秀からの背中を押してくれる言葉を待つ。

天文18（1549）年2月。帰蝶（川口春奈）は信長（染谷将太）に嫁いでいった。嫁いだものの祝言をすっぽかされた帰蝶は、翌朝に戻ってきた信長と顔を合わせる。帰蝶は皮肉交じりにあいさつをするが、信長の領民を思いやる姿や前日の不在をわびる実直さに興味を抱く。婚儀に上機嫌な信秀（高橋克典）だったが、信長が持参した祝いの品を見て、激しく叱責する。両親に愛されない孤独な信長の一面を垣間見た帰蝶は、父親の道三（本木雅弘）との関係を明かして信長に寄り添う。一方、光秀（長谷川博己）は熙子（木村文乃）と懐かしい再会を果たす。

光秀（長谷川博己）らと別れて京に戻った駒（門脇麦）は、旅芸人の一座に出くわす。そこで駒は、戦災孤児だった幼少期に自分を育ててくれた女座長・伊呂波（尾野真千子）と再会する。一方、三河では今川義元（片岡愛之助）が織田方の安城城に侵攻し、戦が起きる。義元は、織田家の下に人質として置かれている松平家の嫡男・竹千代（岩田琉聖）を引き渡せと要求。道三（本木雅弘）は広い三河が義元の勢力下に入ることに危機感を抱く。光秀は、織田の動向を探りに那古野城へ遣わされたところ、信長（染谷将太）と出会う。

天文19（1550）年。再び今川義元（片岡愛之助）が尾張に攻め入り、次々と織田方の城を制圧していく。信秀（高橋克典）の非力ぶりが露呈され、織田家は窮地に立たされる。信秀は、道三（本木雅弘）に援軍を乞う。だが、高政（伊藤英明）らが尾張との和議を独断で決めた道三を糾弾していることから、光秀（長谷川博己）は兵が出せない由を尾張に伝える。光秀は、帰蝶（川口春奈）が犠牲になってしまうのではと恐れるが、信長（染谷将太）がある策で美濃の内紛を収めた件を思い出し、道三に同じ策を持ち掛ける。

天文20（1551）年。信秀（高橋克典）と今川義元（片岡愛之助）は、将軍・義輝（向井理）の仲立ちで和議を結ぶ。その結果、織田家が支配していた三河は今川勢に制圧され、今川勢が尾張の目前まで迫っていた。自らの命が長くないと悟った信秀は、信長（染谷将太）らを集めて織田家の今後について取り決める会議を開く。信秀は末盛城を、有力家臣と共に信長の弟・信勝（木村了）に与えることを宣言。信長はこれを不服とし、怒り狂う。その頃、美濃では光秀（長谷川博己）が熙子（木村文乃）を妻に迎え、牧（石川さゆり）らから祝福される。

天文21（1552）年。道三（本木雅弘）は暗殺を企てた土岐頼芸（尾美としのり）と一戦を交えると息巻く。高政（伊藤英明）は、戦になった場合、実の父と慕う頼芸に付くと宣言し、光秀（長谷川博己）にも決断を迫る。道三の元を訪ねた光秀は、頼芸との戦は身内同士が殺し合い、美濃を滅ぼしかねないと涙ながらに訴える。すると道三は、初めから頼芸と戦をするつもりはなく、国衆に活を入れるための芝居だと明かす。一方、高政らが頼芸の館に到着する目前で、総大将に担ぎ出された頼芸は恐れをなして早々に逃げ出してしまう。

信秀（高橋克典）の死後に家督を継いだ信長（染谷将太）を一目見るため会見の書状を送った道三（本木雅弘）は、信長を知る光秀（長谷川博己）と共に会見の場の尾張・聖徳寺に向かう。そこにおびただしい数の鉄砲隊を引き連れて信長が現れる。道三は、正直者で先見の明があり自分の若き日の姿に似ていると信長を大いに気に入り、光秀も安堵する。程なく、今川義元（片岡愛之助）の軍師・太原雪斎（伊吹吾郎）に率いられた今川軍が、再び尾張に攻めてくる。道三は信長からの援軍の要請を受け入れるが、高政（伊藤英明）は不満を抱く。

天文23（1554）年。道三（本木雅弘）は落髪して仏門に入り、隠居生活を始める。一方、道三から家督を継いだ高政（伊藤英明）は美濃の守護代の座を得る。そんな中、道三の次男・孫四郎（長谷川純）が帰蝶（川口春奈）の命を受け、光秀（長谷川博己）の元を訪ねる。兄の高政が信長（染谷将太）と敵対し、戦を起こすと懸念する孫四郎は、高政に守護代を退いてもらうべく、その先陣を光秀に任せたいと懇願。高政の元を訪れた光秀は、信長との盟約の再考や、信長と敵対する尾張下四郡の守護代・織田彦五郎との関係をほのめかす高政に不安を抱く。

弘治元（1555）年。高政（伊藤英明）は謀反をたくらんだと口実をつけて、弟の孫四郎（長谷川純）らを殺害する。道三（本木雅弘）は、高政を討つため挙兵を決意。国を二分する戦に、明智家はどちらに付くべきか苦悩する。一方、光秀（長谷川博己）は道三と高政の戦を回避するため、信長（染谷将太）と帰蝶（川口春奈）の元に向かう。光秀は信長が道三に加担しないことと引き換えに、高政が織田家との同盟を破棄しないよう命を懸けて止めると訴える。しかし、兄の孫四郎の死を悲しむ帰蝶は、光秀に対する不信感が拭えず、厳しく突き放す。

弘治2（1556）年、春。道三（本木雅弘）と高政（伊藤英明）の両軍が長良川を挟んで対峙。1万2千を超える南側の高政の兵に対し、北側の道三の兵はわずか2千余り。そんな中、同盟を結んでいた道三が劣勢だと聞いた信長（染谷将太）は、軍勢を率いて長良川を目指す。その頃、もはや戦の回避は不可能と覚悟した光秀（長谷川博己）は、明智荘を守るべく道三に味方することを決める。そしてついに両軍の戦が始まる。一進一退の攻防が続く中、兵力に勝る高政軍に対して、次第に道三の敗色が濃厚になっていく。

道三（本木雅弘）と高政（伊藤英明）が激突した長良川の戦いは、道三と同盟を結ぶ信長（染谷将太）の援軍が間に合わず、兵力に勝る高政の勝利に終わる。道三側に付いた光秀（長谷川博己）らは高政軍の追っ手に追われ、命からがら美濃から逃げ出す。道中、帰蝶（川口春奈）の取り計らいで現れた旅芸人一座の女座長・伊呂波太夫（尾野真千子）に導かれ、越前の地へたどり着く。そこで太夫は、越前を支配する戦国大名・朝倉義景（ユースケ・サンタマリア）に謁見し、明智家をかくまってもらえないかと交渉する。義景は値踏みをするように光秀を見詰め、渋々了承する。

永禄元（1558）年11月。長良川の戦いで道三（本木雅弘）が壮絶な死を遂げてから2年の年月が流れ、美濃から逃亡した光秀（長谷川博己）は越前でつましく暮らしていた。ある日、朝倉義景（ユースケ・サンタマリア）に呼び出された光秀は、将軍・足利義輝（向井理）が戻った京の様子を探りに行くように命じられる。京では尾張を手中に収めようとする高政改め義龍（伊藤英明）の配下の者が、上洛する信長（染谷将太）の命を狙っているとの不穏なうわさを耳にする。光秀は久秀（吉田鋼太郎）の力を借りて、義龍の陰謀を未然に防ごうと動く。

「海道一の弓取り」の異名を持ち、強大な軍事力を誇る駿河の今川義元（片岡愛之助）は、尾張の支配を固めつつあった信長（染谷将太）をつぶすべく動き出す。幼少時に今川と織田の間で人質となっていた竹千代改め成人した松平元康（風間俊介）が、今川軍の先鋒を任されることに。一方、越前で暮らす光秀（長谷川博己）は義元が尾張への侵攻を再開したことを知り、戦を回避させる策を考え、元康の存在に目を付ける。そして光秀は、信長と帰蝶（川口春奈）が、元康の母・於大（松本若菜）および伯父・水野信元（横田栄司）と接触するように仕向ける。

光秀（長谷川博己）が仕向けた今川から元康（風間俊介）を離反させる工作は失敗に終わり、元康率いる三河勢は織田方に包囲された尾張の大高城に向かう。その頃、義元（片岡愛之助）の大軍は三河・岡崎城から尾張の沓掛城まで進軍していた。一方、信長（染谷将太）は今川がうわさされているような2万もの大軍であるのかと疑念を抱き、前線へ出陣を決める。信長は局地戦を展開して義元率いる本隊を孤立させる作戦を決行。そして暴風雨の中、義元の本隊は桶狭間で立ち往生を余儀なくされ、そこに織田の軍勢が襲い掛かる。

永禄7（1564）年。信長（染谷将太）が今川義元（片岡愛之助）を討ち果たした桶狭間の戦いから、4年の歳月が流れる。京では三好長慶（山路和弘）が権力を完全に掌握し、将軍・義輝（向井理）は傀儡に成り下がっていた。覇気がなくなり別人のようになった義輝を心配する藤孝（眞島秀和）は、光秀（長谷川博己）を京に呼び寄せる。光秀は義輝のため勢いに乗る信長を上洛させてみせると、藤孝と約束を交わす。その頃、駒（門脇麦）は新薬の製造を巡って東庵（堺正章）と言い争いになり、診療所を飛び出してしまう。

永禄7（1564）年。将軍・義輝（向井理）の御内書を携えた光秀（長谷川博己）は、尾張と美濃の国境近くの小牧山城にいる信長（染谷将太）を訪ねる。しかし、信長は美濃の斎藤義龍の息子・龍興との戦に苦戦を強いられており、取り合ってもらえない。光秀は信長に代わって応対した家臣の藤吉郎（佐々木蔵之介）から、病死した三好長慶（山路和弘）の子・義継とその一党による義輝暗殺計画のうわさを聞く。しかも、裏で暗躍しているのが松永久秀（吉田鋼太郎）だと知り衝撃を受ける。すぐに光秀は、大和にいる久秀を訪ねて真意を問う。

三好・松永の子らによるクーデターが勃発、将軍・義輝（向井 理）が殺害される。ぽっかり空いた将軍の座を巡り、京は弟・覚慶（滝藤賢一）擁立派と義栄擁立派に二分する。松永（吉田鋼太郎）と藤孝（眞島秀和）は、三好から命を狙われる覚慶を大和から脱出させ身を隠す手助けをする。一方、義輝の死を知った光秀（長谷川博己）は、松永のもとへ向かい、義輝暗殺を激しく糾弾。松永は、朝倉義景（ユースケ・サンタマリア）から届いた文を光秀に見せる。そこには、朝倉家は覚慶が将軍の器であればかくまう覚悟がある、それを光秀に確かめてくるように、と書いてあった。気が乗らない光秀に松永は、このまま表から身を遠ざけ、越前でくすぶっていていいのかと発破をかける。